Daxter on täiesti värske ülevaade Jaki ja Daxteri universumist, valides ta peategelaseks ja lubades lõpuks mängijatel mängida targa kaasmängijana.
Daxteri eesmärk on seada PSPT-s tegelaskujude märulimängude standard, suunates samal ajal Jak & Daxteri universumit uutesse suundadesse, võimaldades mängijatel seda näha täiesti erinevast vaatenurgast.
Mäng toimub kahe aasta jooksul, mille Daxter veedab, püüdes leida ja vabastada Jak, kes oli Jak II alguseni viinud sündmuste ajal vangis.
Daxter on nüüd omapäi, tundmatus kohas ja mõistab kiiresti, et väike ja karvane olemine ei muuda tema ellujäämisvõimalusi kuigi palju.
Võttes tööle kahjurite hävitaja, et aidata tõrjuda müstilist putukatest, uurib Daxter Haven City osi ja kogub vihjeid Jaki leidmiseks.